引用本文
肖美华, 裴书芳, 丛淑珍, 刘娟娟, 冯占武, 郭玉萍. 复合多模态超声技术成像鉴别结节性ACR BI-RADS 4类乳腺病变的应用价值. 循证医学, 2021,21(4): 232-239.
XIAO Mei-hua, PEI Shu-fang, CONG Shu-zhen, LIU Juan-juan, FENG Zhan-wu, GUO Yu-ping. The Application Value of Composite Multimodal Ultrasound Imaging in Differentiating Malignant From Benign ACR BI-RADS Category 4 Nodular Breast Lesions. Journal of Evidence-Based Medicine,2021,21(4): 232-239.  
DOI:10.12019/j.issn.1671-5144.2021.04.008
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复合多模态超声技术成像鉴别结节性ACR BI-RADS 4类乳腺病变的应用价值
肖美华, 裴书芳, 丛淑珍, 刘娟娟, 冯占武, 郭玉萍
广东省人民医院超声科、广东省医学科学院, 广州 510080
通讯作者: 郭玉萍, Tel:020-83827812, E-mail: guoyp0752@163.com。
作者简介:

肖美华(1980-),女,江西赣州人,主治医师,医学学士,主要研究方向为浅表组织器官的超声诊断。

基金项目:广东省医学科学技术研究基金(B2019120); 广东省医学科学技术研究基金(C2018001)
摘要

目的 探讨多模态超声超微血流成像（superb microvascular imaging,SMI）、实时组织超声弹性成像（real-time tissue ultrasound elastography,RTE）及常规彩超（ultrasound,US）在鉴别结节性美国放射学会（American College of Radiology,ACR）乳腺影像报告和数据系统（Breast Imaging Reporting and Data System,BI-RADS）4类乳腺病变上的应用价值。方法 纳入300名患者共325个ACR BI-RADS 4类乳腺结节,术前均进行多模态超声成像检查。以病理结果为诊断金标准,比较各种方法的敏感性、特异性、准确性、阳性预测值（positive predictive value,PPV）、阴性预测值（negative predictive value,NPV）及多模态超声联合应用时的诊断效能。结果 在鉴别诊断结节性BI-RADS 4类乳腺病变良恶性上,在诊断的敏感性、特异性、准确性、PPV、NPV方面,US分别为75.41%、72.41%、73.54%、62.16%、83.05%;SMI分别为86.01%、88.67%、87.69%、82.03%、91.37%;RTE分别为87.70%、89.16%、88.62%、82.31%、92.35%;多模态超声成像联合诊断分别为95.08%、93.10%、93.85%、91.34%、95.45%。US、SMI、RTE和多模态超声联合成像在鉴别诊断结节性BI-RADS 4类病变时,受试者工作特征（receiver operating characteristic,ROC）曲线下面积（area under curve,AUC）分别为73.9%、88.6%、90.5%和97.0%。结论 多模态超声成像能够弥补常规超声成像在鉴别结节性ACR BI-RADS 4类乳腺病变良恶性上的劣势,提供更全面、丰富的诊断信息,显著提高难鉴别良恶性ACR BI-RADS 4类乳腺结节的诊断效能。

关键词: 多模态超声成像; 超微血流成像; 实时组织弹性成像; 结节性ACR BI-RADS 4类乳腺病变
中图分类号:R730.41;R737.9 文献标识码:A 收稿日期: 2021-04-27
The Application Value of Composite Multimodal Ultrasound Imaging in Differentiating Malignant From Benign ACR BI-RADS Category 4 Nodular Breast Lesions
XIAO Mei-hua, PEI Shu-fang, CONG Shu-zhen, LIU Juan-juan, FENG Zhan-wu, GUO Yu-ping
Department of Ultrasound, Guangdong Provincial People's Hospital, Guangdong Academy of Medical Sciences, Guangzhou 510080, China
Abstract

Objective To investigate the application value of superb microvascular imaging （SMI）, real-time tissue ultrasound elastography （RTE）, and conventional high-frequency color Doppler ultrasound （US） in differentiating malignant from benign American College of Radiology（ACR）Breast Imaging Reporting and Data System（BI-RADS）category 4 nodular breast lesions.Methods A total of 300 patients with 325 ACR BI-RADS category 4 breast nodules were included. Multimodal ultrasound including US, SMI and RTE were performed before surgery. The sensitivity, specificity, accuracy, positive predictive value （PPV）, negative predictive value （NPV） and diagnostic efficiency of multimodal ultrasound were compared with pathological result.Results In differentiating malignant from benign ACR BI-RADS category 4 nodular breast lesions, the sensitivity, specificity, accuracy, PPV and NPV of US were 75.41%, 72.41%, 73.54%, 62.16% and 83.05%, respectively; those of SMI were 86.01%, 88.67%, 87.69%, 82.03% and 91.37%; those of RTE were 87.70%, 89.16%, 88.62%, 82.31% and 92.35% respectively; and those of multimodal ultrasound combined diagnosis were 95.08%, 93.10%, 93.85%, 91.34% and 95.45%, respectively. The area under receiver operating characteristic curve （AUC） was 73.9%、88.6%、90.5% and 97.0% for US, SMI, RTE and multimodal ultrasound imaging in the differential diagnosis of ACR BI-RADS category 4 nodular breast lesions.Conclusions Multimodal ultrasound imaging can compensate the disadvantages of single imaging technology, especially conventional US, in differentiating malignant from benign ACRBI-RADS category 4 nodular breast lesions, and provide more comprehensive diagnostic information of nodules, and significantly improve the diagnostic efficiency of ACR BI-RADS category 4 breast nodules which were difficult to identify from malignant to benign lesions.

Key words: multimodal ultrasound imaging; superb microvascular imaging; real-time tissue ultrasound elastography; nodular ACR BI-RADS category 4 breast lesions

美国放射学会（American College of Radiology, ACR）推出了第五版乳腺影像报告和数据系统（Breast Imaging Reporting and Data System, BI-RADS）, ACR BI-RADS系统将乳腺病变分为6类, 其中BI-RADS 4类乳腺病变是恶性的可能性在2%~95%之间[1, 2], 包含了三种亚分类。不管是哪种亚分类, 此类结节在常规超声（conventional ultrasound, US）上的良恶性特征都不明显, 常常相互重叠, 很难准确判断其性质, 只能通过进一步穿刺活检取材, 进行病理学诊断。但ACR BI-RADS 4类乳腺结节的患者数量巨大, 过多的穿刺活检一定程度上会增加患者的经济负担和术后病情不稳定的风险; 除此之外, 临床医生对病灶组织取材的不准确也会导致假阴性[3, 4]。如何在术前无创、准确判断ACR BI-RADS 4类乳腺结节的良恶性, 减少不必要的穿刺活检是大家关注的重点。近年来, 实时组织超声弹性成像（real-time tissue ultrasound elastography, RTE）及超微血流成像（superb microvascular imaging, SMI）在浅表组织器官疾病诊断上得到了良好应用[5, 6, 7, 8]。本研究的目的是探讨复合多模态超声成像在鉴别结节性ACR BI-RADS 4类乳腺病变上的应用价值, 以降低大多数ACR BI-RADS 4类结节不必要的手术及穿刺活检所带来的风险, 从而为患者减轻身体和精神上的压力。

1 资料与方法
1.1 研究对象

选择2016年3月至2019年12月期间在本院经病理证实、超声诊断为BI-RADS 4类乳腺结节的300名患者共325个结节（203例良性, 122例恶性）。患者均为女性, 年龄22~77岁, 平均年龄（43.6± 11.4）岁。结节最大直径4.3~31.4 mm, 平均直径（16.1± 7.0）mm。所有患者在手术前同一天分别接受了US、RTE及SMI三种超声成像模式的检查。所有病灶均经穿刺活检或手术切除得到明确的病理结果。纳入标准包括：经US评估为结节性BI-RADS 4类病变; 超声检查之前结节未进行过穿刺活检等干预性诊断治疗; 结节的超声资料齐全, 三种评估方法的超声图像均符合标准; 结节的临床、病理资料齐全。排除标准包括：乳腺结节的超声、临床、病理资料不齐全; 有乳腺手术病史的患者; 检查前已确诊的结节。

1.2 仪器与方法

使用Toshiba（东芝）Aplio 500及Hitachi（日立）的HI Vision Preirus系列超声诊断仪, 选用线阵探头（L14-5）。此类超声仪器具备常规超声、RTE及SMI功能。

1.2.1 常规超声检查

先行二维高频扫查, 观察肿块的位置、大小、形态、纵横比、边界情况及与周围组织的关系、钙化特征、内部和后方回声以及有无腋窝区引流淋巴结肿大等情况并进行记录。依据乳腺肿块的不同声像图特征进行诊断, 其中乳腺恶性肿瘤的声像图特征有：形态不规则, 有成角、分叶等; 内部多呈低回声; 肿块边界模糊; 肿块内有砂砾样、针尖样微小钙化; 肿块纵横比> 1; 肿块后方回声多衰减; 同侧腋下淋巴结多肿大。

1.2.2 实时组织超声弹性成像检查

用常规超声观察完后, 将检查条件转换为RTE模式。RTE的操作标准如下：手持探头放在目标结节的皮肤表面, 轻轻施加压力。将目标结节定位在感兴趣区域框的中央。感兴趣区域框要包含结节周围2~3倍的正常乳腺组织。弹性成像过程中, 超声仪器显示器上的压力释放指数必须保持在3~4之间, 同样的弹性图像需维持至少3~5 s。只有这样的图像才能被认为是符合要求和准确的。弹性成像评分分为0~4分：0分, 病灶完全为囊性成分, 弹性成像图表现为蓝色-绿色-红色的“ 马赛克” 标志; 1分, 病灶为实性或实性为主, 病灶的弹性成像图显示出与周围正常甲状腺组织相同的绿色; 2分, 病灶为实性或实性为主, 病灶的弹性成像图显示出蓝色和绿色相间, 但以绿色为主（绿色比例> 50%）; 3分, 病灶为实性或实性为主, 病灶的弹性成像图显示出蓝色和绿色相间, 但以蓝色为主（蓝色比例> 50%）; 4分, 病灶为实性或实性为主, 病灶的弹性成像图完全显示为蓝色, 甚至周边部分甲状腺组织也显示为蓝色。

1.2.3 超微血流成像

US及RTE成像之后, 启动SMI成像模式, 对结节内部的血流分布情况进行SMI成像并存储图像。SMI具有两种成像模式：彩色（color）模式和灰阶（monochrome）模式。彩色模式（cSMI）：同时显示组织的二维灰阶信息和彩色血流信息; 灰阶模式（mSMI）：抑制组织的二维灰阶信息, 利用灰度信号来凸显血流信息。根据相关研究, 在SMI的两种模式中, 因为灰阶模式的灵敏度更高[9], 所以我们在研究中选择了灰阶模式mSMI。mSMI模式下, 乳腺肿块的微血管分布情况分成5种类型[10], 包括（Ⅰ ）无血管型：肿块内未测及血管; （Ⅱ ）线型或曲线型：肿块内可见单一的或少量连续的线样或细长而未交叉的曲线样血管; （Ⅲ ）树枝型：肿块内可见粗细均匀并发出分支的血管, 状似树枝; （Ⅳ ）根须型：肿块内血管扭曲无序且不规则, 周边可见< 2条增粗扭曲的血管; （Ⅴ ）蟹足型：肿块周边可见放射状（> 2条增粗扭曲的血管）或细小毛刺样血管。所有图像的归类分析均由两名8年以上工作经验的超声医师独立进行, 若二者之间结论不一致时, 由一名15年以上乳腺诊断经验的副主任或以上医师进行判定。阅图者均不知晓对方及患者的相关临床信息及病理结果。

1.2.4 统计方法

使用SPSS 20.0版统计软件包（IBM Corporation, Armonk, NY, USA）进行统计分析。成组t检验比较良恶性组间患者平均年龄差异。用χ 2检验分析良恶性组间患者RTE和mSMI血流分布模式间的差异。基于三个变量（US、RTE和mSMI）的二元逻辑回归用于生成恶性预测概率的逻辑回归方程：Logit（P）= α US + β RTE+ rmSMI +constant, 其中α 、β 和r是系数。然后将组合预测器（US、RTE联合mSMI）计算为US+RTE+mSMI。构建受试者工作特征（receiver operating characteristic, ROC）曲线分析, 分析敏感性, 特异性和曲线下面积（area under curve, AUC）, 以评估US、RTE、mSMI和组合预测器之间的诊断效能。结果以术后病理结果为诊断金标准。双尾P< 0.05被认为具有统计学意义。

2 结果
2.1 结节情况

经病理证实, 300名患者共325个ACR BI-RADS 4类乳腺结节, 病理类型分别为恶性结节共122例（浸润性导管癌71例、原位小叶癌19例、三阴性乳腺癌18例、粘液癌7例、髓样癌5例、腺癌2例）。良性结节共203例（乳腺腺病103例、纤维腺瘤52例、导管内乳头状瘤33例、肉芽肿性乳腺炎12例、乳腺肌样错构瘤3例）, 具体病理类型情况见表1。

表1 300名患者325例ACR BI-RADS 4类乳腺结节的病理诊断结果 Tab.1 Pathological findings of 325 ACR BI-RADS category 4 breast nodules in 300 patients
2.2 ACR BI-RADS 4类结节在RTE及mSMI上的表现

经统计发现, 被归为ACR BI-RADS 4类患有良性乳腺结节与恶性结节的患者在年龄（P=0.386）及单发或多发方面（P=0.807）差异无统计学意义; 恶性乳腺结节的最大直径大于良性结节的最大直径, 差异有统计学意义（P=0.08）。

当运用RTE对结节进行评估时, 我们发现, 良性结节的弹性评分往往< 3分, 而恶性结节的弹性评分往往≥ 3分, 二者之间的差异具有统计学意义（P< 0.001）。在mSMI方面, Ⅳ 、Ⅴ 型血流分布模式在恶性结节中更常见; Ⅰ 、Ⅱ 、Ⅲ 型血流分布模式在良性结节中更常见。

300名患者325例ACR BI-RADS 4类结节基本信息见表2, 其在RTE和mSMI上的表现见图1、图2。

表2 良恶性乳腺ACR BI-RADS 4类结节的各类诊断参数表现 Tab.2 The diagnosis parameters of ACR BI-RADS 4 nodules

图1 乳腺腺病mSMI及RTE表现
注：女性, 52岁。右侧乳腺发现低回声结节（箭头所指）最大直径约13 mm、实性、低回声, 边界不清, 边缘模糊, 形态不规则, 纵横比< 1, 内部无钙化, 常规超声评估为恶性结节, ACR BI-RADS 4类。A. mSMI表现为Ⅰ 型; B. RTE 1分, 多模态式超声检查评估为良性结节, 经手术病理被证实为乳腺腺病Fig.1 mSMI and RTE manifestations of breast adenosis
Note： Female, 52 years old. A hypoechoic nodule （indicated by arrow） with a maximum diameter of about 13mm was found in the right breast. It was solid, hypoechoic, with unclear boundaries, blurred edges, irregular shape, aspect ratio < 1, and no calcification inside. It was assessed as a malignant nodule by conventional ultrasound, ACR BI-RADS type 4. A. mSMI presents as typeⅠ ; B. RTE was 1 point, benign nodules were evaluated by multimodal ultrasound, it was proved to be mammary gland adenosis aftersurgery and pathology

图2 乳腺癌mSMI及RTE表现
注：女性, 41岁。左侧乳腺发现低回声结节（箭头所指）, 最大直径12 mm, 实性, 低回声, 形态规则, 边界清, 边缘尚清, 纵横比=1, 内部无钙化, 常规超声倾向于良性结节, ACR BI-RADS 4类。A. mSMI分型为Ⅴ 型; B. RTE为4分, 多模态超声成像评估为恶性结节, 经手术病理被证实为三阴性乳腺癌Fig.2 mSMI and RTE manifestations of breast cancer
Note： Female, 41 years old. Hypoechoic nodules（indicated by arrow）in the left breast, maximum diameter 12 mm, solid, hypoechoic, regular shape, clear boundary, clear margin, aspect ratio=1, no internal calcification, conventional ultrasound tended to be benign nodules, ACR BI-RADS type 4. A. mSMI was classified as typeⅤ ; B. RTE was 4 points, malignant nodules were evaluated by multimodal ultrasound, triple-negative breast cancer was pathologically confirmed

2.3 多模态超声技术在诊断ACR BI-RADS 4类结节上的应用情况

在鉴别BI-RADS 4类结节良恶性上, RTE和mSMI的敏感性、特异性和准确性明显高于常规超声（P< 0.001）。多模态超声联合诊断时, 其敏感性、特异性、准确性、PPV、NPV均高于各超声技术单独应用时的表现。US、RTE和mSMI单独应用和联合应用时, 在鉴别诊断ACRBI-RADS 4类结节上的诊断效能比较见表3。运用ROC曲线评估各超声技术及多模态超声联合时的诊断效能见图3。

表3 300名患者325个结节的US、RTE及mSMI的诊断表现 Tab.3 Diagnostic findings of 325 nodules using conventional US, RTE, and mSMI in 300 patients

图3 US、RTE及mSMI在鉴别诊断ACR BI-RADS 4类结节良恶性上的ROC曲线下面积比较Fig.3 Comparison of area under the ROC curve of conventional US, RTE, and mSMI in differentiating benign and malignant ACR BI-RADS 4 nodules

3 讨论

在我们的研究中, 经病理证实, 325例ACR BI-RADS 4类结节中, 良性203例, 恶性122例。常规超声鉴别ACR BI-RADS 4类结节良恶性的敏感性、特异性、准确性分别约75.41%、72.41%、73.54%, PPV仅仅为62.16%, NPV也仅为83.05, 与以往的研究相比[11], 我们的结果要稍低, 这可能与我们研究的对象不同有关。过去, 常规超声被用来评估所有的乳腺结节, 但在我们的研究中, 研究对象是被归类为ACR BI-RADS 4类的结节。这类结节在常规超声上良、恶性特征有较大重叠, 运用常规的诊断标准很难判断其良恶性。因此, 如何寻找更有效的方法来准确诊断此类结节的良恶性就显得尤为重要。

鉴于以往实时组织超声弹性成像在浅表组织器官疾病上的良好应用[12, 13, 14, 15], 在此研究中, 我们同样使用了实时组织弹性成像评估ACR BI-RADS 4类结节。根据以往研究, RTE 3分为诊断界点, 当结节弹性评分大于或等于3分时, 将其归为恶性; 小于3分时, 将其归为良性。我们的结果显示, 对于ACR BI-RADS 4类结节, 当以3分诊断界点时, RTE的诊断敏感性、特异性和准确性分别为87.70%、89.16%和88.62%。其与干露等[14, 16, 17]的研究发现相一致, 他们报道的敏感性在81.3%~83.1%之间, 特异性在70.6%~83.5%之间。此外, RTE的阳性预测值为82.31%, 阴性预测值达到了92.35%。结果表明, 与常规超声相比, RTE对ACR BI-RADS 4类结节的良恶性鉴别诊断具有更高的敏感性、特异性和准确性, 尤其在ACR BI-RADS 4类良性结节的预测方面效果更佳, 且差异具有统计学意义（P< 0.05）。与较高的阴性预测值相比, RTE的阳性预测值较低, 这可能归结于多种原因[18, 19]。例如, ACR BI-RADS 4类结节中, 包括一些内部伴有粗大及微小钙化的结节, 除了恶性乳腺结节伴有钙化之外, 会有相当一部分的纤维腺瘤、乳腺腺病也伴有粗大或微小钙化, 钙化的存在使结节的硬度增加, 导致其弹性评分的增高, 造成一定的假阳性, 致使其阳性预测值较低。

SMI通过自适应的计算方法, 将低速血流的多普勒信号同组织运动产生的多普勒信号区别开来, 通过侧动探头可以动态清晰显示肿瘤血管网的整体框架结构及穿支血管, 清晰显示乳腺内极低速的血流及超微血管, 较真实的反映肿瘤内的血流供应情况, 发现传统彩色多普勒成像技术难以看到的细节和信息[20]。在我们的研究中, 当运用超微血流成像评估ACR BI-RADS 4类结节的良恶性时, mSMI的敏感性、特异性和准确性分别为86.01%、88.67%和87.69%。这些结果与李茂谊等[21]的研究结果一致, 他们研究认为, SMI在鉴别诊断甲状腺结节良恶性上的敏感性为94.8%, 特异性为84.6%, 准确性为92.3%; 其他相关研究[22]发现, SMI诊断的敏感性为78.3%, 特异性为66.7%, 准确性为75.9%。与RTE相比, mSMI的敏感性稍低, PPV稍高, NPV稍低。据相关研究报道[23, 24, 25], 血管的分布及丰富程度与肿块的大小、患者的年龄、肿块的分化程度及病理类型等因素有关, 对于一些直径较小或患者年龄较大的乳腺结节, mSMI对其微血管架构特征的显示欠佳, 所以敏感性稍低。例如, 直径较小的小叶原位癌; 同时当乳腺结节内因为不同原因存在钙化时, 会导致RTE评分的增高, 从而出现假阳性。然而, 在这种情况下, mSMI不会受到钙化的影响, 可以准确评估结节内血流分布模式, 具有较高的PPV, 例如边界不清、形态不规则, 同时伴有钙化、后方回声衰减明显的肉芽肿性乳腺炎。由此可见, RTE和mSMI在某些情况下, 可以起到相互补充诊断的作用。

鉴于不同成像方法的互补作用, 我们尝试联合US、RTE及mSMI形成联合预测模型, 用于鉴别诊断ACR BI-RADS 4类结节的良恶性, 结果其敏感性、特异性和准确性分别为95.08%、93.10%和93.85%, PPV为91.34%, NPV更是达到95.45%, 敏感性、特异性、准确率、PPV、NPV均优于US、RTE或mSMI的单独使用, 并且差异具有统计学意义（P< 0.05）。同时, 通过绘制ROC曲线比较多模态联合诊断及各成像技术单独应用时的诊断效能, US、RTE、mSMI及联合诊断的AUC分别约为73.90%、90.50%、88.60%、97.00%, 多模态联合超声成像在评价ACR BI-RADS 4类结节良恶性方面的诊断效能显著优于单独使用US、mSMI或RTE（P< 0.001）。多模态联合诊断有助于疑难乳腺结节的良恶性准确诊断。在我们的研究中, 数量众多经病理证实为纤维腺瘤或乳腺腺病的ACR BI-RADS 4类结节, 因为乳腺导管普通型增生所致的间质纤维增生及局部钙盐沉积, 其常规超声常常表现为形态不规则、边界不清或内部可见钙化等, 依据这些特征, 常规超声常常容易误判为恶性结节。但是应用RTE或mSMI时, 我们可以发现其弹性评分往往< 3分或内部血流分布模式往往呈现为乏血供的无血流型或线型、曲线型, 通过联合预测诊断模型我们诊断其为良性结节。此外, 本研究中经病理证实共7例乳腺粘液癌, 粘液癌的主要病理特征是在肿瘤细胞周围分布有大量的粘液蛋白成分, 因此其硬度较软, 弹性评分较低。同时其在常规超声上常常表现为边界清晰、形态规则, 内部回声尚且均匀的椭圆形结节, 一般被归为良性。但运用mSMI评估此7例粘液癌时, 4例表现为Ⅴ 型、3例表现为Ⅳ 型。最终, 通过联合诊断模型, 我们共正确诊断出5例乳腺粘液癌。

虽然这项研究有着诸多的优点, 但不可避免的, 也存在着一些局限性。第一, 该研究没有将结节细分为4a、4b或4c类进行分类评估。第二, 该研究没有按结节大小进行分组评估。第三, 该研究只评估了结节性ACR BI-RADS 4类乳腺病变, 并没有纳入非结节性ACR BI-RADS 4类病变。接下来, 我们计划收集更多相关数据, 对ACR BI-RADS 4类结节进行更全面的分析研究。

总而言之, 复合多模态超声成像可以弥补单个成像技术、特别是常规超声成像的缺点, 给我们提供更全面、丰富的诊断信息、更好的检查方法与诊断思路, 在难鉴良恶性的结节性ACR BI-RADS 4类乳腺结节的良恶性评估上具有重要的临床应用价值。

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